广西莪术不同组织内生真菌多样性、 环境适应性与药用成分积累的关系
doi: 10.11931/guihaia.gxzw202505035
龙艳艳 1 ， 黄子怡 1 ， 曾凤花 1 ， 张艳 1 ， 谢飞 2 ， 赵惠莉 1 ， 谢玲 1
1. 广西农业科学院 植物保护研究所/农业农村部华南果蔬绿色防控重点实验室/广西作物病虫害 生物学重点实验室，南宁 530007
2. 广西华测检测认证有限公司，南宁 530007
基金项目: 广西自然科学基金（2022GXNSFBA035551）；广西重点研发计划项目（桂科AB22035012）；广西农业科学院基本科研业务专项（桂农科2021YT065，桂农科2026YT134）。
Diversity, environmental adaptation, and medicinal component accumulation of endophytic fungi in different tissues of Curcuma kwangsiensis
LONG Yanyan 1 ， HUANG Ziyi 1 ， ZENG Fenghua 1 ， ZHANG Yan 1 ， XIE Fei 2 ， ZHAO Huili 1 ， XIE Ling 1
1. Institute of Plant Protection /Key Laboratory of South China Fruit and Vegetable Green Control, Ministry of Agriculture and Rural Affairs / Guangxi Key Laboratory of Biology of Crop Diseases and Pests, Guangxi Academy of Agricultural Sciences, Nanning 530007, China
2. Guangxi Huace Testing and Certification Co., Ltd., Nanning 530007, China
摘要
广西莪术（Curcuma kwangsiensis）为姜科姜黄属道地药材，其药材品质形成机制尚未明晰。为了解析内生真菌群落与土壤环境及药材品质的互作关系，揭示其道地性形成的微生物学基础，该研究选取钦州浦北县、灵山县和钦南区3个主产区的广西莪术样本，采用ITS高通量测序和化学分析方法，系统研究5个组织（根、根茎、茎、叶、花）的内生真菌群落结构，分析根际土壤理化性质和药材品质标记物，并通过冗余分析（RDA）和相关性分析探究菌群-环境因子-药材品质的关联。结果表明：（1）45份样本共获得2 357个操作分类单元（OTU）（902种真菌）；3个产区OTU分布差异显著，共有核心OTU占比为19.4%；叶组织OTU总数（1 205）及特有OTU数量（415）最多，5个组织共有OTU占比仅6.9%。（2）地上组织（叶、花）真菌丰富度（ACE指数和Chao 1指数）和多样性（Shannon指数）显著高于地下组织（根、根茎）且群落结构差异明显（NMDS分析）。（3）核心属分析显示，地下组织以粪壳菌纲未分类物种（unclassified-c—Sordariomycetes）和木腐菌等为主要类群，地上组织以枝孢属（Cladosporium）和链格孢属（Alternaria）等为优势属，茎组织呈现过渡特征。（4）RDA分析表明，土壤pH、有机质及养分（氮、磷、钾）显著影响菌群组成；浦北县根茎样品莪术醇溶浸出物含量（ASEC）最高，其中根茎菌群与ASEC密切相关且其根茎中粪壳菌纲未分类物种与ASEC呈正相关，枝顶孢属（Acremonium）与ASEC呈负相关。综上认为，广西莪术内生真菌群落具有显著的地域特异性和组织生态位分异特征，特定真菌类群可能通过微环境调控参与药用成分积累，这为道地药材品质形成的微生物机制研究提供了新视角。
Abstract
Curcuma kwangsiensis is a Daodi medicinal material of Curcuma in Zingiberaceae, yet the mechanism underlying its quality formation remains unclear. To elucidate the interaction relationships between endophytic fungal communities, soil environments, and medicinal material quality, and to reveal the microbiological basis of its geographical authenticity. C. kwangsiensis samples were collected from three major production areas in Qinzhou City (Pubei County, Lingshan County, and Qinnan District). Using ITS high-throughput sequencing and chemical analysis methods, the endophytic fungal community structures in five tissues (root, rhizome, stem, leaf, and flower) were systematically studied, and the physicochemical properties of the rhizosphere soil and quality markers of the medicinal materials were analyzed. Redundancy analysis (RDA) and correlation analysis were employed to explore the relationships between microbial communities, environmental factors, and medicinal material quality. The results were as follows: (1) A total of 2 357 operational taxonomic units (OTUs) (902 species of fungi) were obtained from 45 samples; the distribution of OTUs among the three regions differed significantly, with only 19.4% being common core OTUs across regions; leaf tissues had the highest number of total OTUs (1 205) and unique OTUs (415), while the shared OTUs among the five tissue types accounted for only 6.9%. (2) Above-ground tissues (leaf and flower) exhibited significantly higher fungal richness (ACE and Chao 1 indexes) and diversity (Shannon index) than below-ground tissues (root and rhizome). Additionally, NMDS analysis revealed distinct differences in community structures between above-ground and below-ground tissues. (3) The core genus analysis indicated that the below-ground tissues were dominated by taxa such as unclassified-c—Sordariomycetes and wood-decomposing fungi, while the above-ground tissues were characterized by dominant genera like Cladosporium and Alternaria. The stem tissues displayed transitional characteristics in their fungal composition. (4) The RDA demonstrated that soil pH, organic matter, and nutrients (nitrogen, phosphorus, and potassium) significantly influenced the fungal community composition; rhizome samples from Pubei County showed the highest olibanum alcohol-soluble extract content (ASEC). Notably, the rhizome fungal community was closely associated with ASEC levels, and unclassified-c—Sordariomycetes in rhizomes showed a positive correlation with ASEC, whereas Acremonium exhibited a negative correlation with ASEC. The above results indicate that the endophytic fungal community in Curcuma kwangsiensis exhibits significant regional specificity and tissue niche differentiation characteristic. Specific fungal taxa may participate in the accumulation of medicinal compounds through microenvironmental regulation, providing new insights into the microbial mechanisms underlying the formation of Daodi medicinal material quality.
广西莪术（Curcuma kwangsiensis）为姜科（Zingiberaceae）姜黄属（Curcuma）道地药材，主产于广西钦州、玉林等地，其根茎（莪术）和块根（郁金）富含莪术醇、莪术二酮等活性成分，具有显著的抗肿瘤和抗炎药理活性（朱善岚和黄品芳，2007；张贵杰和黄克斌，2015；刘布鸣等，2023）。作为“桂十味”代表性品种（邓佳刚和韦松基，2007；刘布鸣等，2023），其药材品质形成机制尚未完全阐明。孙思胜等（2024）研究发现，内生真菌或通过代谢调控途径参与药材道地性形成，这一发现为解析莪术品质形成机制提供了新视角。
植物内生真菌是指生活史的一定阶段或全部阶段生活于植物组织内部的真菌（He et al., 2023）。作为植物微生态系统的核心成员，内生真菌与宿主长期协同进化，表现出促进植物生长（陈建桦等，2019；刘圣越等，2021；罗琳等，2021）、增强抗逆性（龚记熠等，2018；Han et al., 2020；He et al., 2021；Wang et al., 2024）及调控药用植物活性成分的合成与积累（熊玉萍，2016；潘峰等，2018）等多重生物学功能。特别值得注意的是，药用植物蕴藏着丰富而独特的内生真菌资源（李盼盼等，2018；刘军等，2018；杨志军等，2018；Manganyi et al., 2019），这些菌群与药材道地性的关系受到广泛关注（江曙等，2008；梁雪娟，2014；周冬宇等，2022；孙思胜等，2024）。例如，杨娟等（2019）发现杜仲内生真菌群落的组成与其活性成分含量显著相关，沈湛云等（2021）则揭示了玄参内生真菌菌群结构与哈巴苷和哈巴俄苷含量的相关性。这些研究结果表明，内生真菌的群落结构和功能可能是道地药材品质形成的关键因素之一。
现有研究已初步阐明内生真菌影响药材品质的5种主要途径：（1）通过产生生长激素或促进养分吸收直接或间接促进植物生长发育（Bao et al., 2021；盛可心，2023）；（2）增强植物抗胁迫能力，通过调节宿主抗氧化系统（如提升活性氧清除效率）和维持代谢稳态来保障药用成分的稳定积累（王英男等，2018；Jia et al., 2025）；（3）直接合成药用成分，如Yang等（2014）报道的能独立合成紫杉醇的青霉NRRL 62431内生真菌；（4）激活宿主代谢通路关键酶，如Chen等（2021）发现毛霉DF20可上调丹参酮生物合成途径的关键酶基因表达；（5）通过介导信号分子调控植物次级代谢（Zhu et al., 2022；梁静茹和丁常宏，2023）。然而，传统分离方法受培养依赖性限制（仅可获取1%~10%可培养菌株），极大制约了互作机制研究（李春艳，2023），亟须结合现代分子生态学技术突破此瓶颈。
尽管莪术的药理作用已有较深入研究（杜泽锋等，2021），但是其内生真菌与药材品质的关联机制尚不清楚：（1）组织水平真菌分布规律不清；（2）菌群-药材品质关联缺乏实证；（3）环境驱动机制不明。上述局限阻碍了莪术道地性形成机制的系统性解析。近年来，高通量测序技术的发展为破解这一难题提供了新路径，通过免培养技术可全面揭示不可培养真菌的功能潜力（金辉等，2021）。基于此，本研究以钦州主产区的道地广西莪术为研究对象，整合Illumina高通量测序、多元统计和化学计量学方法，拟探讨以下问题：（1）揭示广西莪术不同组织（根、根茎、茎、叶、花）内生真菌群落的分布规律；（2）鉴定与药材品质标记物[如醇溶浸出物含量（alcohol-soluble extract content, ASEC）等]显著关联的功能类群，建立菌群-药材品质的实证关联；（3）解析土壤因子[如pH、有机质（organic matter，OM）、速效钾（available potassium，AK）等]驱动内生真菌群落结构的关键路径。本研究将系统阐明环境-菌群-药材品质的互作网络，不仅为莪术道地性形成的微生物机制提供理论支撑，而且还可为定向调控有益菌群、优化栽培策略提供科学依据。
1 材料与方法
1.1 材料
1.1.1 研究采样点
以广西钦州市灵山县（Lingshan County，LS，海拔37.5~73.9 m，108°53′38″—108°54′07″E、22°17′18″—22°18′25″N）、浦北县（Pubei County，PB，海拔64.0~65.4 m，109°19′23″—109°20′05″E、22°01′50″—22°06′02″N）和钦南区（Qinnan District，QN，海拔25.9~29.9 m，108°44′04″—108°44′06″E、21°58′07″—21°58′08″N）为3个采样点。
1.1.2 样品采集
于2023年3月下旬进行采样，每个采样点设计3个样方（25 m × 25 m），每个样方间距在50 m以上，每个样方内采用五点取样法采集10株完整健康的广西莪术植株，将每个采样点采集到的30株广西莪术按根（G）、根茎（GJ）、茎（J）、叶（Y）和花（H）5个组织分别混匀后，均分为3等份即3个重复，再将其中的每份根茎样品分成2份，其中1份和根、茎、叶和花4种组织，3个采样点共计45份样品用于广西莪术内生真菌高通量测序，另1份用于主要药材品质成分分析（3个采样点共计9份根茎样品）；采集莪术植株样品时，收集好轻轻从根系上抖落的泥土，每个取样点的根际土壤混匀后均分为3等份，共计采集到9份根际土壤样品用于土壤理化性质的检测。所有样品放入自封袋中，编号记录，带回实验室后保存于4 ℃，并及时送检。
1.2 试验方法
1.2.1 DNA提取及高通量测序
采集的45份广西莪术样本经流水冲洗后，先分别用75%乙醇浸泡1 min，再用2%次氯酸钠溶液浸泡8 min，最后用无菌水漂洗5次，用无菌滤纸吸干表层水分后备用；同时，取最后一次的漂洗液涂布于PDA固体培养基上，于28 ℃培养7 d，检测表面消毒效果。采用CTAB法提取各组织总DNA，通过1%琼脂糖凝胶电泳检测总DNA的提取质量，使用NanoDrop 2000测定总DNA浓度和纯度。使用ITS1（TCCGTAG GTGAACCTGCGG）和ITS2（GCTGCGTT CTTCATCG ATGC）引物对内生真菌的ITS1区进行PCR扩增。扩增前，在下游引物的5′上游添加tag序列以区别不同样品。采用2%琼脂糖凝胶电泳回收PCR产物，利用AxyPrep DNA Gel Extraction Kit（Axygen Biosciences，Union City，CA，USA）对回收PCR产物进行纯化，并用QuantusTM Fluorometer（Promega，USA）对回收产物进行检测和定量分析。使用NEXTFLEX Rapid DNA-Seq Kit进行建库，利用Illumina公司的MiSeq PE300平台进行测序。
将测序得到的数据进行质控和过滤，最终得到有效数据。应用Uparse软件（v 11）对所有样品的有效数据序列在97%的相似度下进行种下操作分类单元（operational taxonomic unit，OTU）聚类，采用Qiime中的Blast方法与Unite真菌数据库（Release 8. 0 http://unite. ut. ee/index. php）进行比对和注释，获得每个OTU的分类学信息。
1.2.2 莪术药材品质指标的测量
参照2020年版《中华人民共和国药典》（国家药典委员会，2020）的方法测量广西莪术根茎中的醇溶浸出物含量（ASEC），其测量采用通则2201项下的热浸法测定，用稀乙醇作溶剂。
1.2.3 土壤理化因子测定
风干的土样倒入研钵中研细，分别过2 mm（测定pH用）和100目（测定其余7个指标）筛。采用常规分析方法（鲍士旦，2000）测定根际土壤pH、有机质（OM）、全氮（total nitrogen，TN）、全磷（total phosphorus，TP）、全钾（total potassium，TK）、有效磷（available phosphorus，AP）、速效钾（AK）、水解性氮（hydrolyzable nitrogen，HN）8个理化性质指标。采用水浸提（水土体积比为2.5∶1）-电位法测定pH；采用高温外热重铬酸钾氧化容量法测定OM含量；采用凯氏定氮法测定TN含量；采用酸溶-钼锑抗比色法TP含量；采用氢氟酸-高氯酸消煮-火焰分光光度法测定TK含量；采用FeSO4-Zn还原-碱解扩散法测定HN含量；采用NaHCO3法测定AP含量；采用乙酸铵浸提-火焰分光光度法测定AK含量。
1.2.4 数据统计分析
对各样品中的高通量测序数据进行均一化处理，使用R软件（v 3.3.1）绘制稀释曲线，检验测序数量的合理性；在数据序列OTU聚类分析的基础上，利用Mothur（v 1.30.2）软件计算样品α多样性指数，其中Coverage指数衡量测序深度，Chao 1指数和ACE指数反映群落物种丰富度，Simpson指数和Shannon指数反映微生物多样性。基于bray curtis算法使用Qiime软件对样品进行非度量多维标定（non-metric multidimensional scaling，NMDS）分析，并采用CANOCO 4.5软件对广西莪术真菌群落与其主要有效成分及土壤环境因子间的相互关系进行冗余分析（redundancy analysis，RDA），以期反映广西莪术主要药材品质指标、土壤理化性质与广西莪术根茎真菌群落的相互关系。
采用Microsoft Excel 2016和DPS 7.05系统对数据进行统计分析。采用单因素方差分析中的Duncan新复极差法进行差异显著性检验。所有结果均以平均值±标准差表示。
2 结果与分析
2.1 广西莪术内生真菌高通量测序结果及多样性分析
2.1.1 样本稀释曲线分析
以最后一次漂洗广西莪术不同组织样品的无菌水涂布PDA平板，7 d后观察平板表面未长出任何菌落，表明实验样品表面消毒效果彻底，研究结果可信。当大部分样品的测序深度达到40 000时，基于OTU水平的Sobs指数曲线趋于饱和，说明后续分析结果具有可靠的生物学代表性。
2.1.2 OTU聚类分析
基于≥97%的相似性阈值，从45份广西莪术组织样本中共获得2 357个OTU，鉴定为13门43纲111目267科546属902种真菌（图1：A），3个地区的OTU分布呈现显著地域差异：浦北县（PB）以1 414个OTU居首，其中特有OTU达645个；灵山县（LS）和钦南区（QN）分别检出1 273个和1 063个OTU，特有OTU数量分别为470个和307个。共有OTU分析显示，PB与LS共享OTU最多，LS与QN次之，PB与QN最少；三者共有核心OTU仅458个，比例较低（19.4%，458/2 357），说明广西莪术内生真菌群落具有较强的环境特异性，其组成可能受局部生境因素（如气候、海拔或土壤）的显著影响。
广西莪术5个组织的OTU数结果（图1：B）显示：叶组织（Y）的OTU总数（1 205个）和特有OTU数（415个）均居首位，其次是花组织（H），总数1 057个，特有295个；茎（J）、根茎（GJ）和根（G）的OTU总数依次为804个、721个和642个，其特有OTU数分别为182个、202个和204个。相邻组织间的OTU共享分析显示，叶与花共享187个OTU，茎与叶62个，根与根茎43个，根茎与茎33个，各相邻组织间的内生真菌群落具有较高的相似性。然而，5个组织共有的OTU只有163个，比例仅为6.9%（163/2 357）。
图 1 OTU水平上广西莪术各样本内生真菌群落Venn图和柱状图
Fig. 1 Venn diagram and bar chart of endophytic fungi communities in various samples of Curcuma kwangsiensis on the OTU level
2.1.3 内生真菌群落α多样性分析
对不同地区5个组织样品的内生真菌α多样性指数分析结果（图2）表明，地上组织（叶、花）的真菌丰富度（ACE指数和Chao 1指数）普遍高于地下组织（根、根茎），其中PB采样点花的物种丰富度尤为突出；茎组织丰富度在采样点间差异显著，以LS采样点最高。在多样性方面，地上组织的Shannon指数普遍高于地下组织，其中LS采样点叶和PB采样点花表现最为显著。优势度（Simpson指数）则呈现相反趋势，地下组织普遍显著高于地上组织（LS采样点叶除外），反映其由少数优势菌群主导的群落结构特征，而地上组织群落分布相对均匀，其中PB采样点整体优势度最低，显示其更为均衡的群落结构。
图 2 广西莪术内生真菌α多样性分析
Fig. 2 α diversity analysis of endophytic fungi of Curcuma kwangsiensis
2.1.4 内生真菌群落β多样性分析
基于OTU水平的NMDS分析（stress=0.153）揭示了广西莪术内生真菌群落的β多样性特征（图3）。灵山县（LS）、浦北县（PB）和钦南区（QN）3个产地的样本在排序空间上存在明显重叠（图3：A），表明不同地理来源的莪术内生真菌群落结构具有较高的相似性。不同组织内生真菌的聚集结果（图3：B）显示：叶和花组织样本呈现紧密的组内聚集，说明其内生真菌群落结构高度相似；茎组织样本位于排序空间的过渡区域，与叶/花组织的重叠面积显著大于与根茎组织的重叠，表明其群落结构具有明显的过渡特征；根与根茎组织空间位置接近但组内变异较大；地下组织（根、根茎）与地上组织（叶、花）在排序空间上显著分离，表明其真菌群落结构存在显著性差异；样本点空间分布呈现明显的“地下-地上”梯度变化且相邻组织的群落相似度更高。
图 3 基于OTU水平广西莪术内生真菌群落的NMDS分析
Fig. 3 NMDS analysis of endophytic fungi communities of Curcuma kwangsiensis based on the OTU level
2.1.5 广西莪术内生真菌群落分布特征
从属分类水平分析（相对丰度>5%）共鉴定出18个优势属（图4）。不同植物组织的真菌群落组成呈现明显生态位分化（表1）：地下组织中的根以粪壳菌纲未分类物种（unclassified-c—Sordariomycetes）和木腐菌如 [丝梗霉属（Xylomyces）、黄囊菇属（Deconica）]为特征菌属；根茎则以子囊菌门未分类物种（unclassified-p—Ascomycota）和粪壳菌纲未分类物种为主，枝顶孢属（Acremonium）呈现绝对优势；两者菌群组成差异显著，反映了地下生境的异质性。地上组织中的叶部核心菌属为枝孢属（Cladosporium）、银耳科隐球菌变型（Cryptococcus₋f—Tremellaceae）、掷孢酵母属（Sporobolomyces）和附球菌属（Epicoccum）；花部优势菌属为真菌界未分类物种（unclassified-k—Fungi）、链格孢属（Alternaria）和枝孢属；两者共享5个主要优势属（如枝孢属、链格孢属、附球菌属等），群落结构高度相似，其中叶部以枝孢属为最优势属，而花部以链格孢属占主导。过渡组织茎兼具地上与地下特征，主要菌属包括真菌界未分类物种（32.37%）、子囊菌门未分类物种（8.23%）、镰孢属（Fusarium）（5.11%）及枝顶孢属（4.61%），暗示其作为生态位过渡区的功能。
图 4 属水平上广西莪术不同组织内生真菌群落相对丰度
Fig. 4 Relative abundance of endophytic fungi communities in different tissues of Curcuma kwangsiensis on the genus level
表 1 广西莪术不同组织内生真菌优势属组成
Table 1 Composition of dominant genera of endophytic fungi in different tissues of Curcuma kwangsiensis
广西莪术5个组织内生真菌属水平上总数排序为叶（376）>花（357）>茎（281）>根（233）>根茎（227），5类组织共有属为126个（图5），核心共有属为真菌界未分类物种、粪壳菌纲未分类物种、子囊菌门未分类物种和枝孢属（表2）。从功能组织角度来看，根茎是主要药用部位，根是水分和营养吸收器官，叶为光合作用主要场所，本研究重点比较了这3个关键部位交叉菌群的特征。由表2可知，根茎和根共有属有9个，其中主要包括毛壳菌（Arnium）、多丝霉属（Polyschema）、黑色壳科未知物种（unclassified-f—Melanommataceae）、无头孢属（Acephala）和小皮伞属（Marasmiellus）等；根茎和叶的共有属有8个，其中主要包括扣克氏菌属（Kockovaella）、小鬼伞属（Coprinellus）、瓶霉属（Phialemonium）、坂口酵母属（Sakaguchia）和丽齿耳属（Lyomyces）等。5个组织特有属数量排序为叶（67）>花（59）>根（27）>茎（24）>根茎（14），叶和花的特有属数量远高于其他组织，叶组织中相对丰度大于5%的特有属为毛壳孢属（Chaetomella）、链茎点属（Dendryphion）、杯毛孢属（Pilidium）、刺杯毛孢属（Dinemasporium）和淡孔菌属（Tinctoporellus），花组织中有座囊菌目未知物种（unclassified-o—Dothideales）、尾囊菌属（Cercophora）、树孢属（Dendrosporium）和弯担子菌属（Curvibasidium）；根组织中有分支06未分类目（unclassified-o—Branch06）、柱孢属（Cylindrocarpon）、球囊霉目未分类物种（unclassified-o—Glomerales）和盘菌科未分类物种（unclassified-f—Pezizaceae），茎组织中有毕赤酵母属（Pichia）、啮齿霉属（Rodentomyces）、鸟巢菌属（Cyathus）、巨座壳科未知物种（unclassified-f—Magnaporthaceae）和拟畸形壳属（Teratosphaeriopsis）；根茎组织中仅有孔卧孔菌属（Junghuhnia）和小囊菌科未分类物种（unclassified-f—Microascaceae）。以上数据再次证明了地上组织（叶、花）的内生真菌多样性高于地下组织（根、根茎），还可看出根茎-根共有菌属与营养吸收相关，根茎-叶共有菌属可能参与次生代谢，特有属分布则反映了组织微环境的选择压力。
图 5 属水平上广西莪术不同组织内生真菌 Venn图和柱状图
Fig. 5 Venn diagram and bar chart of endophytic fungi in different tissues of Curcuma   kwangsiensis on the genus level
表 2 广西莪术不同组织共有和独有属内生真菌数量和组成情况
Table 2 Number and composition of endophytic fungi belonging to common and unique genera in different tissues of Curcuma kwangsiensis
2.2 广西莪术根茎内生真菌群落与莪术药材品质及环境因子关联分析
根据化学成分分析结果（图6）可知，浦北县（PB）产广西莪术根茎的莪术醇溶浸出物含量显著高于灵山县（LS）和钦南区（QN）（P<0.05），而LS与QN样品间醇溶浸出物含量差异无统计学意义。上述结果表明，浦北县（PB）产广西莪术根茎的活性成分积累显著优于其他产区，可能与其道地性药材品质存在关联。
图 6 不同地区广西莪术根茎醇溶浸出物含量
Fig. 6 Alcohol-soluble extract contents of Curcuma   kwangsiensis in different regions
广西莪术根际土壤养分分析结果（表3）表明，所有采样点土壤均呈酸性（pH梯度：QN>LS>PB，差异显著）。LS与PB在有机质（OM）和全氮（TN）含量上无显著性差异，但均显著高于QN。PB的全磷（TP）和全钾（TK）显著高于LS；而LS的TP与QN相当，TK显著高于QN。水解性氮（HN）含量排序为PB>LS>QN（显著差异），有效磷（AP）和速效钾（AK）含量表现为PB>QN>LS（显著差异）。综上所述，PB与QN土壤性质差异显著，LS呈现过渡特征。
表 3 不同地区广西莪术土壤理化性质
Table 3 Soil physicochemical properties of Curcuma kwangsiensis in different regions
注：不同小写字母表示不同地点之间存在显著性差异（P＜0.05）。
Note: Different lowercase letters indicate significant differences between different regions(P＜0.05).
通过冗余分析（RDA）解析不同广西莪术组织内生真菌群落与土壤环境及根茎药材品质的关联（图7），主要发现如下5个结论。（1）地上组织（茎、花）菌群受单一主导因子调控（RDA1解释率>68%，总解释率81.83%~84.80%）；地下组织中，根菌群受多因子协同影响（RDA1 33.36%+RDA2 25.09%），而根茎则呈现显著的单因子主导特征（RDA1 48.41%）。（2）土壤pH在5个组织中均与OM、TN、TP、TK、HN呈负相关，仅在根、根茎和花中与AK呈正相关，在根中还与AP呈正相关。
图 7 广西莪术内生真菌属水平相对丰度与土壤理化性质、根茎药材品质指标RDA分析图
Fig. 7 RDA analysis plot of relative abundance of Curcuma kwangsiensis endophytic fungi on the genus level versus soil physicochemical properties and rhizome medicinal material quality indicators
（3）在根、根茎组织中，OM、TN、TP、TK、HN和pH构成主要影响因子；在茎、叶、花组织中，上述6项指标及AP、AK均显著关联，其中叶部pH和TK及茎部的AP和AK影响尤为突出（P<0.05）。（4）在根组织中，形成以丝梗霉属（养分+，pH-）、黄囊菇属（养分-，pH+）和粪壳菌纲未分类物种（OM/TN/TK/pH+，HN/TP-）为核心的拮抗互作网络；在茎组织中，真菌界未分类物种（AP/AK/TP/pH+）与子囊菌门未分类物种（AP/AK/TP/pH-）、枝顶孢属（AP/AK/TP/HN-）等关联属形成拮抗关系；在叶组织中，丝孢酵母属（Filobasidium）（AP/AK/pH+）与掷孢酵母属（pH-）呈现协同关系，汉纳酵母属（Hannaella）响应模式与掷孢酵母属一致；在花组织中，真菌界未分类物种（AK/pH+）与其他主要菌属（pH-）形成拮抗关系；在根茎组织中，枝顶孢属（pH+）、子囊菌门未分类物种（pH-）和粪壳菌纲未分类物种（TP/pH+）构成拮抗网络。（5）根茎药材品质指标ASEC与土壤因子及粪壳菌纲未分类物种呈正相关，与枝顶孢属和子囊菌门未分类物种呈负相关。
3 讨论与结论
本研究系统揭示了广西莪术不同组织内生真菌群落的分布特征及其与环境因子的互作关系，为阐明药用植物-微生物互作机制提供了科学依据。本研究结果不仅验证了植物组织微环境对内生真菌群落的选择性压力假说（Rodriguez et al., 2009），而且还发现了广西莪术“地上-地下”菌群的梯度分布特征，表现在地上组织（叶、花）与地下组织（根、根茎）的菌群结构存在显著分离（NMDS stress=0.153），这一结果支持了植物“分区选择”理论（compartmentalized selection hypothesis）（Vandenkoornhuyse et al., 2015），即不同组织通过形成特定的理化环境来筛选与之相适应的微生物群落，其中叶组织展现出最高的真菌多样性（OTU 1 205个，特有OTU 415个），这一发现与多数草本药用植物叶部菌群最丰富的模式相吻合（王琦等，2024），但是与吾尔麦提汗·麦麦提明等（2024）得出的菊苣根部菌群多样性高于叶部的结论形成鲜明对比。广西莪术叶部真菌多样性高于根部（2023年3月采样，广西南部湿润气候促进气传孢子定殖且春季叶部分泌物选择性富集耐受菌属），而菊苣根部多样性更显著（2023年9月采样，新疆干旱环境抑制叶部菌群，同时秋季根系分泌物促进土壤共生菌富集），该差异可能归因于采样季节的气候异质性、宿主次生代谢产物选择压力及地理环境对菌群定殖的综合影响。在菌群组成方面，子囊菌门和担子菌门的优势地位与大多数药用植物研究结果（张翔宇等，2023；吾尔麦提汗·麦麦提明等，2024）一致。根茎作为主要药用部位，其菌群结构表现出显著的特异性，子囊菌门占比高达86.09%，显著高于其他组织（48.57%~69.63%），这一结果提示子囊菌门真菌可能在莪术活性成分的生物合成中发挥重要作用。
本研究通过土壤因子分析揭示了pH是调控广西莪术内生真菌群落组成的核心环境因子（RDA分析表明pH在5个组织中均显著影响菌群结构且在根茎中主导RDA1 48.41%）。研究采样点的酸性土壤环境（pH 5.48~6.42）与有机质（OM）、全氮（TN）等养分指标呈现负相关，这种特定的酸碱-养分耦合模式可能通过以下机制促进健康菌群的形成。（1）酸性环境的选择压力。酸性土壤（pH<6.5）会抑制多数病原细菌（如变形菌门）的生长（卢佳文等，2025），同时促进耐酸功能菌群（如子囊菌门和担子菌门）的富集（Duan et al., 2025）。酸性环境虽然降低了OM和TN含量，但显著提高了磷的有效性（PB采样点AP含量极显著高于其他采样点）。（2）微生物互作网络稳定性。酸性土壤中的真菌群落通常表现出更高的模块化程度和正相互作用比例（卢佳文等，2025）。本研究地上组织（叶、花）的高多样性（OTU>1 000）与复杂共生网络（如附球菌属、掷孢酵母属和汉纳酵母属的协同关系）可能正是这种稳定性的体现。相比之下，中性或碱性土壤中细菌主导的互作网络更容易受到干扰（Duan et al., 2025）。特别值得注意的是，浦北县采样点（PB）同时具备最低pH（5.55）和最高养分含量（TP 0.22%、TK 1.46%），其叶组织真菌丰富度（ACE 447.06）和莪术醇溶浸出物（ASEC）均显著优于其他采样点（P<0.05）。这一“酸性-高肥力”组合可能通过双重途径提升药材品质：（1）酸性环境筛选出功能特异性菌群（如枝顶孢属）；（2）高磷钾供应促进次生代谢通路激活。这与三七、广藿香等药用植物的最适pH范围（5.5~6.5）（吴凤云等，2017；许乐乐等，2025）高度一致，支持“酸性土壤是药用植物健康菌群的共同需求”这一假说。
值得注意的是，枝顶孢属在根茎组织中呈现出独特的生态位分化特征：其丰度与其他核心菌属呈负相关，与ASEC也呈负相关，但与pH呈正相关。这一分布模式可能由以下多因素协同驱动。（1）该属真菌最适生长pH为7.5~8.0，普遍具有耐碱特性，钦州地区的酸性环境（pH 5.55~6.36）抑制其次级代谢基因簇（如头孢菌素C合成相关基因在pH>7时表达量提升2.1倍）（López-Calleja et al., 2012）。（2）与核心菌属的负关联可能反映其化感作用：a. 分泌抗菌物质（如virginiamycin类化合物）抑制病原菌孢子萌发（Chenet al., 2025）；b. 通过竞争碳源（如优先利用乙醇胺等膜组分前体）重塑群落结构（Chen et al., 2025）。在槲栎-松露共生体系中，枝顶孢属丰度受印度块菌侵染显著抑制，进一步印证其对外源真菌的敏感性（Li et al., 2018）。
本研究存在以下局限性：（1）基于高通量测序的结果需要结合分离培养验证功能；（2）环境因子分析未考虑气候因素的影响；（3）菌群与药材品质指标的因果关系需通过无菌栽培实验证实。未来研究可进一步通过分离培养和共培养实验验证关键功能菌属（如枝顶孢属和丝梗霉属）的促生机制，结合宏基因组学解析其代谢特征；建立包含气候因子的多环境梯度实验，阐明土壤-气候-菌群的互作规律；采用无菌栽培体系和多组学联用技术，确证特定菌群对药材品质形成的因果作用，为药用植物栽培的精准调控提供理论与实践依据。
图 1 OTU水平上广西莪术各样本内生真菌群落Venn图和柱状图
Fig. 1 Venn diagram and bar chart of endophytic fungi communities in various samples of Curcuma kwangsiensis on the OTU level
图 2 广西莪术内生真菌α多样性分析
Fig. 2 α diversity analysis of endophytic fungi of Curcuma kwangsiensis
图 3 基于OTU水平广西莪术内生真菌群落的NMDS分析
Fig. 3 NMDS analysis of endophytic fungi communities of Curcuma kwangsiensis based on the OTU level
图 4 属水平上广西莪术不同组织内生真菌群落相对丰度
Fig. 4 Relative abundance of endophytic fungi communities in different tissues of Curcuma kwangsiensis on the genus level
图 5 属水平上广西莪术不同组织内生真菌 Venn图和柱状图
Fig. 5 Venn diagram and bar chart of endophytic fungi in different tissues of Curcuma   kwangsiensis on the genus level
图 6 不同地区广西莪术根茎醇溶浸出物含量
Fig. 6 Alcohol-soluble extract contents of Curcuma   kwangsiensis in different regions
图 7 广西莪术内生真菌属水平相对丰度与土壤理化性质、根茎药材品质指标RDA分析图
Fig. 7 RDA analysis plot of relative abundance of Curcuma kwangsiensis endophytic fungi on the genus level versus soil physicochemical properties and rhizome medicinal material quality indicators
表 1 广西莪术不同组织内生真菌优势属组成
Table 1 Composition of dominant genera of endophytic fungi in different tissues of Curcuma kwangsiensis
表 2 广西莪术不同组织共有和独有属内生真菌数量和组成情况
Table 2 Number and composition of endophytic fungi belonging to common and unique genera in different tissues of Curcuma kwangsiensis
表 3 不同地区广西莪术土壤理化性质
Table 3 Soil physicochemical properties of Curcuma kwangsiensis in different regions
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